Compartimos en exclusiva un nuevo estudio desarrollado por el equipo de investigación liderado por el director científico de ADL Diagnostic Chile, el Dr. Marcos Mancilla, junto a la Project Manager de la compañía, la Dra. Andrea Peña; el gerente general de la empresa, Patricio Bustos, y los investigadores Andrés Riofrio, Yasna Molina, Álvaro Sandoval, Lilian Arenas, Nicolás Barraza, Adriana Ojeda y Yassef Yuivar, todos pertenecientes a ADL Diagnostic Chile, en colaboración con el Dr. Felipe E. Reyes-López, del Departamento de Patología Animal de la Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias de la Universidad de Chile.
La industria salmonera global enfrenta en la actualidad uno de sus desafíos sanitarios más persistentes y complejos: el deterioro de la salud branquial. Las branquias no son únicamente el órgano responsable del intercambio gaseoso respiratorio, sino que constituyen una interfaz fisiológica multifuncional crítica en la osmorregulación, el equilibrio ácido-base, la excreción de desechos nitrogenados y la respuesta inmune primaria de mucosa (Cabillón y Lazado, 2019). Debido a su extensa superficie y su contacto estrecho y permanente con el ambiente acuático, este órgano funciona como la principal barrera mucosa de defensa, lo que al mismo tiempo lo vuelve extremadamente susceptible a una amplia gama de insultos biológicos y fisicoquímicos. Esto da lugar a una serie de condiciones patológicas que impactan severamente el bienestar animal y la viabilidad económica de los centros de cultivo (Herrero et. al., 2018).
Dentro de este panorama, destacan tres cuadros clínicos por su prevalencia e impacto: la Enfermedad del Complejo Branquial (CGD, por sus siglas en inglés), la Enfermedad Amebiana de las Branquias (AGD) y la Enfermedad Proliferativa de las Branquias (PGD). Aunque comparten signología como letargia, distrés respiratorio y manchas mucoides blancas, sus etiologías presentan diferencias fundamentales. La AGD posee un agente primario definido, Neoparamoeba perurans. Por el contrario, la CGD y la PGD se consolidan como síndromes multifactoriales donde la interacción de diversos patógenos, incluyendo bacterias como Tenacibaculum, microsporidios como Desmozoon lepeophtherii (sin. Paranucleospora theridion) y el poxvirus branquial (SGPv), junto con estresores ambientales como zooplancton y microalgas, determina la severidad del daño tisular (Gjessing et al., 2019; Boerlage et al., 2020).
El presente estudio tuvo como objetivo investigar el rol de agentes infecciosos y no infecciosos en cuadros de CGD en centros de engorda nacionales. Se evaluó la presencia de coinfecciones de agentes patógenos mediante PCR en tiempo real en peces con daño branquial y se analizaron las correlaciones críticas entre la carga microbiológica y la severidad de las lesiones observadas en terreno. Asimismo, se buscó contrastar el fenotipo patológico nacional con el comportamiento de la enfermedad reportado en el hemisferio norte.
Metodología
Para el presente estudio se obtuvieron 83 muestras de branquias derivadas de idéntico número de peces de la especie salmón del Atlántico (Salmo salar), cuyos pesos oscilaron entre 0,7-4,5 kg y provenientes de 8 centros marinos localizados en las regiones de Los Lagos (X) y Aysén (XI), durante los meses de verano de 2024 y 2025.
La evaluación visual in situ para determinar el daño branquial se llevó a cabo utilizando una escala numérica, clasificando las lesiones desde normales hasta severas (Score 0 a 5) en base a la superficie afectada y el tipo de daño macroscópico, como inflamación, hiperplasia, fusión o pérdida de lamela. De esta forma, los peces clasificados con Score 0 fueron aquellos que no presentaron alteraciones visibles. En paralelo, se recolectó información cualitativa acerca de hallazgos de origen ambiental en el epitelio, documentando la presencia de material particulado, microalgas y zooplancton.
A nivel microbiológico, se realizaron análisis de qPCR y RT-qPCR para la detección de un panel de patógenos branquiales virales, bacterianos, microsporidios y amebas: ASPv (Atlantic Salmon Paramyxovirus), SGPv (Salmon Gill Poxvirus), Tenacibaculum dicentrarchi, Ca. Branchiomonas cysticola, Piscirickettsia salmonis, Ca. Piscichlamydia salmonis, Ca. Clavichlamydia salmonicola, Loma salmonae, Nucleospora salmonis, P. theridion y N. perurans.
Para establecer la relación epidemiológica entre el Score branquial, los insultos ambientales y la carga patogénica (asumiendo positividad clínica con un límite de corte Ct ≤ 36), las muestras se dividieron en cuatro categorías ecológicas. Se aplicaron análisis estadísticos de Kruskal-Wallis y test de comparaciones múltiples de Dunn. Además, se calcularon coeficientes de correlación de Spearman para dimensionar la sinergia de las coinfecciones.
Resultados
Con el objeto de determinar las causas de los cuadros asociados a CGD en Chile, se evaluó la distribución de los daños tisulares. Como se observa en la Figura 1, a nivel macroscópico, los Scores 0 y 2 mostraron la mayor frecuencia poblacional (30% cada uno), seguidos por el Score 1 (24%). Los cuadros de daño severo (Scores ≥ 3) correspondieron al 16% del total de casos analizados.
De los patógenos analizados molecularmente, se obtuvo positividad en el 59% del total de muestras. La mayor frecuencia de detección individual recayó en N. perurans (39%), seguido de L. salmonae (35%), P. theridion (18%), T. dicentrarchi (11%) y Ca. P. salmonis (2%).
Al cruzar los datos de los agentes identificados y la inspección visual de terreno, se observó que la distribución de muestras sin hallazgos, o aquellas que presentaban solo patógenos o solo hallazgos ambientales, se concentró estadísticamente en branquias sin lesiones (Score 0) o con reactividad leve (Scores ≤ 2; Figura 2). Sin embargo, la disrupción severa del tejido mostró una dependencia altamente significativa hacia la combinación de insultos ambientales e infecciones con patógenos (Test de Kruskal-Wallis, p < 0,0001). A medida que la detección simultánea de patógenos e insultos ambientales convergió en el mismo individuo, se incrementó drásticamente el grado de severidad, agrupando allí casi la totalidad de las lesiones terminales (Scores ≥ 3).
Respecto a las dinámicas de coinfección intrapoblacional, cabe destacar que no solo se presentaron detecciones aisladas, sino abundantes codetecciones de ameba con microsporidios (L. salmonae y P. theridion), y de ameba con microsporidios y bacterias, como se puede observar en la Figura 3. De hecho, de las muestras que resultaron positivas a amebiasis, el 78% presentó codetección de otros patógenos.
Al analizar la matriz de correlación de Spearman (Figura 4), se apreció que al aumentar la carga bacteriana (menor Ct) de T. dicentrarchi, también aumentó consistentemente el daño branquial (r = -0.24). Las detecciones individuales de amebas o microsporidios por sí solos mostraron correlaciones bajas con la severidad tisular. Sin embargo, esta correlación se potenció drásticamente frente a la sinergia biológica, en que la combinación de carga patogénica demostró que la coinfección de microsporidios (L. salmonae) y bacterias (T. dicentrarchi) genera el mayor nivel de daño estructural. Las correlaciones demuestran que a mayor carga de un agente primario (como la ameba), mayor es también la proliferación de los patógenos secundarios que la acompañan en el tejido afectado.
Al integrar la presencia de hallazgos ambientales como variable numérica dentro de la matriz de correlación, se evidenciaron interacciones ecológicas complejas. Se observó una correlación positiva entre el factor ambiental y el aumento de Ct de N. perurans (disminución de la carga del patógeno), así como en las coinfecciones donde la ameba participa. Esta dinámica sugiere un fenómeno de exclusión o pérdida de nicho tisular, es decir, las altas cargas parasitarias de la ameba tienden a registrarse en branquias que aún no han sufrido un evento ambiental agudo, o bien, la ameba podría perder su capacidad de proliferación (o desaparece de la detección) al sufrir el epitelio lamelar daños severos por irritantes físico-químicos como el zooplancton, por ejemplo. Por el contrario, resulta interesante la ausencia de correlación entre los hallazgos ambientales y la carga infecciosa de L. salmonae, tanto de forma individual como en codetección con T. dicentrarchi. Esta observación sugiere a su vez que, si bien el insulto ambiental podría operar como el gatillante primario que rompe la barrera mucosa basal, la proliferación de esta coocurrencia obedece a una dinámica secundaria autónoma, esto es, una vez que el microsporidio y la bacteria oportunista colonizan el tejido vulnerado, continúan multiplicándose y agravando el cuadro de CGD de forma independiente a la permanencia del irritante ambiental original en la branquia.
Discusión
La etiología del Complex Gill Disease es un foco constante de investigación global. No obstante, los resultados expuestos evidencian que el comportamiento patogénico de este síndrome en Chile difiere del fenotipo clínico reportado en los principales países productores del hemisferio norte (Herrero et al., 2018; Gjessing et al., 2019; Boerlage et al. 2020).
En países como Noruega, Irlanda y Escocia, donde el CGD representa una amenaza crítica para la viabilidad del cultivo, los cuadros multifactoriales están estrechamente dominados por consorcios intracelulares. Estudios que han utilizado tecnologías de hibridación in situ (ISH) y modelamientos epidemiológicos confirman sistemáticamente que Ca. B. cysticola es un agente infeccioso primario y uno de los mayores contribuyentes a la manifestación de CGD en esas latitudes (Gjessing et al., 2021).
Por el contrario, nuestro análisis revela un escenario marcadamente distinto en la salmonicultura chilena. La detección de Ca. P. salmonis fue apenas marginal (2%) y la presencia de Ca. B. cysticola no fue observada. Esta ausencia analítica concuerda tanto con resultados publicados previamente (Vidal et al., 2025) con la realidad de la industria nacional, donde no existen registros de reportes oficiales de Ca. B. cysticola por parte de las empresas a SERNAPESCA (SERNAPESCA, 2022; 2023; 2024 y 2025), y su mención en la literatura científica referida al CGD en Chile se reduce a reportes esporádicos en sistemas de evaluación de scores branquiales (Fridman et al., 2021). Por lo tanto, las bacterias formadoras de quistes no figuran hoy como un motor epidemiológico relevante para el desarrollo de daño severo en el país.
De manera similar, nuestro estudio, en concordancia con los reportes de PVP (Programa de Vigilancia Pasiva) de SERNAPESCA en los últimos años, no detectó la presencia de los virus ASPv ni SGPv en las muestras analizadas. Este hallazgo contrasta marcadamente con la epidemiología del hemisferio norte, donde estudios histopatológicos demuestran que el SGPv actúa frecuentemente como un patógeno primario determinante que inicia o agrava la apoptosis epitelial en el CGD europeo (Boerlage et al., 2020). La ausencia de estos agentes virales en los casos chilenos evaluados refuerza la hipótesis de que el CGD posee una firma etiológica propia, independiente de coinfecciones virales y fuertemente influenciada por la interacción plancton-bacterias.
La patogenia del CGD en los mares del sur de Chile parece responder, en cambio, a una dinámica de «sucesión ecológica» impulsada por el ambiente. Nuestros datos demuestran que el inicio de la patología está intrínsecamente ligado a insultos físico-químicos (microalgas y zooplancton). Estos eventos estarían actuando como agentes irritantes, comprometiendo la integridad estructural de la barrera mucosa. Es precisamente sobre este tejido vulnerado donde agentes como T. dicentrarchi y L. salmonae encuentran un nicho para prosperar, empujando las lesiones hacia fenotipos más severos (Rodríguez-Tovar et al., 2002; Slinger et al., 2020). Esto también invita a reinterpretar el rol local de N. perurans. Si bien la AGD es una patología agresiva, en el set de datos analizado, la sola presencia de la ameba sin la concurrencia de un componente ambiental previo rara vez se asoció a Scores branquiales altos.
En conclusión, el fenotipo del CGD en Chile exige una mirada profiláctica adaptada a las condiciones del país. Mitigar este desafío sanitario requerirá que la industria no solo optimice sus tratamientos antiparasitarios o antibióticos, sino que perfeccione sus sistemas de monitoreo ambiental. Proteger la integridad de la branquia tempranamente frente a la oceanografía local es, probablemente, el mecanismo más eficaz para evitar que los patógenos oportunistas comprometan la salud respiratoria de los salmones en cultivo.
Esta investigación se financió a través del proyecto CORFO PI-6687 y fondos internos de ADL.
Bibliografía
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