Un Salmón para un Clima Cambiante: La Respuesta Genética a la Sostenibilidad

Introducción La acuicultura de salmónidos representa un pilar fundamental para la economía chilena, con un crecimiento sostenido que ha posicionado al país como el segundo productor mundial de salmón del Atlántico. Sin embargo, esta industria enfrenta un desafío sin precedentes: el cambio climático y el consecuente aumento de la temperatura del agua marina. El incremento térmico amenaza directamente la fisiología de los peces, especialmente su crecimiento, rasgo que tiene el mayor impacto en la rentabilidad del sector (Lhorente et al., 2019). Los programas de mejoramiento genético han sido fundamentales para desarrollar peces más eficientes (Gjedrem et al., 2012), pero la selección realizada bajo condiciones actuales podría no ser óptima para un futuro más cálido. En este contexto, surge una pregunta fundamental que motivó esta investigación: ¿Son los mismos genes que controlan el crecimiento de la trucha arcoíris en aguas frías los que lo hacen en aguas cálidas? La respuesta a esta interrogante es crucial para el desarrollo de estrategias de mejoramiento genético adaptadas al cambio climático, asegurando la sustentabilidad de la salmonicultura nacional. Lee más en la 8va edición de la Revista InfoSALMON «Nutrición» Metodología Diseño Experimental del Desafío Térmico El estudio se implementó utilizando una población base de 119 familias de trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss). El protocolo experimental consistió en dos fases diferenciadas: una fase inicial donde todos los peces crecieron durante 136 días a temperatura baja (LT) de 7°C, seguida de un desafío térmico donde un subgrupo fue expuesto a alta temperatura (UT) de 22°C durante 60 días adicionales. Generación de Datos Genómicos de Alta Densidad.  El análisis genético de alta potencia requiere un panel de marcadores genéticos de alta densidad para cada individuo. Para conseguirlo, sería necesario secuenciar el genoma completo de cada animal, pero esta opción resulta económicamente inviable cuando se trabaja con cientos de individuos. Para superar este desafío, implementamos una estrategia de dos niveles. Primero, secuenciamos con alta calidad el genoma completo de un grupo selecto de reproductores parentales. Para los 806 descendientes, utilizamos una tecnología más económica que solo lee un conjunto limitado de marcadores genéticos, denominada genotipado. Para resolverlo, aplicamos imputación genómica, un proceso estadístico que utiliza el perfil genómico de alta resolución de los padres como referencia para predecir y completar con gran exactitud las variantes genéticas de los hijos que no fueron leídas directamente. El objetivo final es obtener datos genéticos de alta densidad para toda la población, combinando la máxima precisión con una inversión económica viable. Gracias a esto, logramos obtener más de 700,000 marcadores genéticos para cada individuo, un nivel de detalle esencial para detectar con fiabilidad las bases genéticas del crecimiento. Análisis Estadístico Multivariado  Una vez confirmado, gracias a nuestro robusto set de datos, que el crecimiento poseía una heredabilidad significativa (entre 0.19 y 0.39, Tabla 1), el siguiente paso fue identificar los genes responsables. Para ello, realizamos un análisis de asociación de genoma completo (GWAS), utilizando dos estrategias avanzadas para maximizar el poder de detección. Primero, aplicamos un análisis multi-rasgo, que combina la información del peso, la talla y la ganancia diaria. Al tratar estos rasgos correlacionados como un conjunto, se incrementa significativamente el poder para detectar variantes con efectos sutiles. Segundo, realizamos un análisis a nivel de gen, que evalúa el impacto acumulativo de todas las variantes genéticas dentro de un mismo gen. Esta aproximación es biológicamente más relevante, ya que permite identificar un gen completo como responsable de un efecto, en lugar de solo marcadores aislados. Fueron estos análisis los que nos permitieron ir más allá de la heredabilidad y responder la pregunta de cuáles son los genes específicos detrás del potencial genético para el crecimiento. Resultados Arquitectura Genética Diferencial por Temperatura Los resultados revelan una conclusión fundamental: la base genética que controla el crecimiento en temperaturas frías es fundamentalmente distinta de la que opera en temperaturas cálidas. La correlación genética entre el crecimiento en ambos ambientes fue prácticamente nula, con valores entre r = 0.06 y 0.22 (Figura 1), indicando que los genes responsables del éxito reproductivo en condiciones frías no son los mismos que confieren ventajas en condiciones cálidas (Gallardo-Hidalgo et al., 2021). Figura 1: Correlaciones genéticas entre los caracteres de crecimiento estudiados. (A) La matriz de correlaciones muestra con color azul los valores de correlación positiva. (B) El gráfico de componentes principales muestra los caracteres observados en condiciones de alta temperatura (UT) en naranjo y los caracteres en condiciones de baja temperatura (LT) en turquesa. La heredabilidad del crecimiento varió desde 0.19 hasta 0.39 (Tabla 1), confirmando el potencial genético para la selección de este rasgo bajo ambas condiciones térmicas. Tabla 1. Rendimiento y Potencial Genético del Crecimiento en Dos Ambientes La tabla resume el rendimiento de 806 individuos y su potencial de mejora genética. La heredabilidad (h²) indica qué parte de la diferencia en el crecimiento se debe a los genes: un valor más alto (cercano a 0.4) significa un mayor potencial para la selección genética. Identificación de Genes y Rutas Metabólicas De particular interés resultó que, de los cientos de genes identificados para cada condición, solo dos fueron comunes a ambos ambientes: sema6ba y chrm4a. El gen sema6ba es especialmente relevante, dado que su asociación con el crecimiento ha sido reportada en salmón del Atlántico (Naval-Sanchez et al., 2020) y tilapia del Nilo (Yoshida & Yáñez, 2021b), consolidándolo como un candidato de alto valor para programas de mejoramiento. Tabla 2: Ejemplos de Genes Relevantes Asociados al Crecimiento. para cada condición, destacando su impacto sobre el peso corporal. El «Efecto sobre el Peso (%)» indica el porcentaje de la variación en el peso que puede ser explicado por ese gen. Tabla 2: Ejemplos de Genes Relevantes Asociados al Crecimiento. para cada condición, destacando su impacto sobre el peso corporal. El «Efecto sobre el Peso (%)» indica el porcentaje de la variación en el peso que puede ser explicado por ese gen. Los genes más significativos explicaron hasta 2.03 % de la variación fenotípica en peso corporal, representando efectos de magnitud considerable en términos de mejoramiento genético. Para comprender el porqué de esta drástica diferencia genética, analizamos las funciones biológicas que estos distintos grupos de genes desempeñan (Figura 2). Aunque ambas respuestas son complejas, nuestros hallazgos sugieren una posible hipótesis para explicar las distintas prioridades biológicas en cada ambiente. En baja temperatura, la complejidad parece centrarse en procesos como la organización del citoesqueleto y la fosforilación de proteínas. Esto podría indicar que el organismo invierte recursos en mantener la integridad estructural y, al mismo tiempo, asegurar una señalización celular rápida y eficiente para compensar un metabolismo más lento. Por el contrario, en alta temperatura, las funciones más relevantes parecen orientarse a la mitigación del estrés. La prominencia de la reparación del ADN y el transporte de iones podría reflejar una respuesta activa para gestionar el daño celular y mantener el equilibrio interno en un ambiente metabólicamente más demandante. Esta aparente especialización funcional, que requeriría de futuros estudios para su confirmación, podría ser la base biológica de la arquitectura genética diferenciada que observamos. Lee más en la 8va edición de la Revista InfoSALMON «Nutrición» Figura 2: Análisis de los procesos biológicos asociados al crecimiento. Los diagramas muestran los procesos biológicos (Términos GO) asociados al crecimiento en baja temperatura (A) y alta temperatura (B). El tamaño de cada rectángulo es proporcional a la cantidad de términos genéticos encontrados para esa función, indicando su importancia relativa en cada condición. Conclusiones y Perspectivas Este estudio muestra que la arquitectura genética del crecimiento no es estática, sino que se modifica drásticamente con la temperatura del agua. Este hallazgo implica que la selección de peces para un alto rendimiento en las condiciones actuales no garantiza el éxito en los escenarios de calentamiento del futuro. Frente a esta realidad, nuestro trabajo sugiere que el camino hacia la adaptación climática requiere el desarrollo de líneas genéticas que sean específicamente adaptadas a ambientes más cálidos o, alternativamente, que posean una alta robustez genética para mantener un buen rendimiento en un rango amplio de temperaturas. Adicionalmente, el estudio de genes y rutas biológicas sugiere una posible hipótesis para explicar estas diferencias a nivel molecular: la adaptación al frío y al calor podrían ser procesos fundamentalmente distintos. Mientras que el crecimiento en frío parece depender de la capacidad del pez para mantener la integridad estructural de sus células (organización del citoesqueleto), el rendimiento en calor podría estar más ligado a la eficiencia de sus mecanismos para mitigar el daño celular (reparación del ADN). Esta divergencia funcional podría ser la base biológica de la arquitectura genética diferenciada que observamos, y su estudio abre nuevas vías para entender y potenciar la resiliencia de los salmónidos. Lee más en la 8va edición de la Revista InfoSALMON «Nutrición» Autores: Gallardo-Hidalgo, D.A. Tapia, B.F. Garcia, R. Marin-Nahuelpi, P. Cáceres, L.N. Bassini, V.A. Mastrochirico-Filho, C. Araya, J.M. Yáñez* Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias, Universidad de Chile, Santiago, Chile. *E-mail: jmayanez@uchile.cl Universidad de Chile, Santiago, Chile, Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias, Centro de Biotecnología Acuícola Agradecimientos Este estudio fue financiado por FONDECYT (Proyecto 1181609) y el Centro de Biotecnología Acuícola, Universidad de Chile. Los autores agradecen el apoyo técnico del personal del Centro Experimental de la Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias. Bibliografía Gallardo-Hidalgo J, Barría A, Yoshida GM, Yáñéz JM (2021) Genetics of growth and survival under chronic heat stress and trade-offs with growth- and robustness-related traits in rainbow trout. Aquaculture 531:735685. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2020.735685 Gjedrem T, Robinson N, Rye M (2012) The importance of selective breeding in aquaculture to meet future demands for animal protein: A review. Aquaculture 350–353:117–129. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2012.04.008 Lhorente JP, Araneda M, Neira R, Yáñez JM (2019) Advances in genetic improvement for salmon and trout aquaculture: the Chilean situation and prospects. Rev Aquac 11:340–353. https://doi.org/10.1111/raq.12335 Naval-Sanchez M, McWilliam S, Evans B, et al (2020) Changed Patterns of Genomic Variation Following Recent Domestication: Selection Sweeps in Farmed Atlantic Salmon. Front Genet 11:. https://doi.org/10.3389/fgene.2020.00264 Yáñez JM, Houston RD, Newman S (2014) Genetics and genomics of disease resistance in salmonid species. Front Genet 5:1–13. https://doi.org/10.3389/fgene.2014.00415 Yoshida GM, Yáñez JM (2021b) Multi-trait GWAS using imputed high-density genotypes from whole-genome sequencing identifies genes associated with body traits in Nile tilapia. BMC Genomics 22:. https://doi.org/10.1186/s12864-020-07341-z